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一艘巨大的外星无人探测器向地球航来，它不断地发出奇特的电波信号：功率强大的信号煮沸了海水，干扰了附近的星舰并造成了广泛的破坏。此时，詹姆斯·柯克中将与他的船员们在完成了让斯波克上校复活的任务后，驾驶着从克林贡人那抢来的猛禽舰（被改名为“赏金号”）从瓦肯星返航，尽管他们已经知道了将面临军事法庭的指控：他们被指控盗窃了联邦星舰进取号，并对她的毁坏负有责任。在此关头，尚在恢复中的斯波克发现这艘外星探测器正尝试与地球上的座头鲸建立联系；但不幸的是，早在3个世纪前座头鲸就因过度的捕猎而灭绝了。
柯克命令“赏金号”进入引力弹射状态，利用太阳的万有引力而穿越时空来到20世纪后期。星舰于1986年抵达了美国加利福尼亚州的旧金山市，船员们将星舰藏在金门公园的一处草坪上。此后，他们开始寻找能与外星探测器沟通的鲸鱼、能将鲸鱼装在星舰上的容器，以及能让猛禽舰恢复能源供应的物质——在星舰穿越时空的旅途中能源几乎被耗尽。柯克与斯波克最终获得了一位鲸类专家吉莉安·泰勒博士的协助，她在索萨利托市鲸鱼协会照料两头座头鲸。
在经历了许多的困难后——包括让泰勒相信他们的确来自未来——进取号的船员们成功地营救了两头座头鲸，并将它们带到未来，及时地拯救了地球。然后船员们被带到了联邦委员会的面前，接受众多的指控。没有被作为被告的斯波克也与其他船员们站在了一起。最后，鉴于他们新近的英勇表现，除了对柯克中将的控告外，针对其余被告的所有控告都被撤销。柯克以作为一名上级军官却违背命令的罪行被判有罪，并象征性地被降职为上校以示惩戒；但作为对他英勇行为的表彰，他被任命为联邦星舰进取号-A的舰长。与进取号船员一同来到23世纪的泰勒博士，决定加入星际舰队并成为一名科学官。
作为情节框架的支线剧情，展现了斯波克逐渐地恢复了他的记忆、他此前获得并接受的人类传统，以及他对自己情感的承认。在影片开始时，他不明白母亲询问他的“感觉”有何意义；但到最后，他已能足够意识到“感觉”对人类的重要性，并托父亲告诉母亲，他“感觉良好”。